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一日，娜烏西卡又到腐海探索其奧祕，突然感到不安，原來有人遭王蟲攻擊了！娜烏西卡以御風使的技術制止王蟲，化解了這場危機，此時才發現王蟲攻擊的對象是猶巴老師－－一位著名的劍客。

娜烏西卡與生俱來馴服動物的力量，才一年不見就成長不少，讓猶巴十分驚訝。

回到谷內，一片祥和寧靜，與谷外的荒漠形成強烈的對比。

眾人竭誠歡迎猶巴的到來，並欣賞著娜烏西卡剛從腐海帶回的王蟲殼。

猶巴到風之谷族長基爾房內閒聊，談到古老的傳說：他身穿藍衣，站在金色的原野上，聯繫著消失了的大地的線索，然後，引導人們到蔚藍清淨的地方......夜裡，娜烏西卡為腐海之謎擔憂著，忽然有人通報說風不太尋常，她趕緊起身至瞭望臺，只見多爾梅吉亞的大型船想辦法迫降。

娜烏西卡乘滑翔翼升空，卻見機上滿滿是蟲！說時遲那時快，飛行船撞上山壁墜毀了......娜烏西卡將機上唯一的乘客救了出來，那人自稱是培吉特的拉絲黛兒，只說了請把貨物燒掉的遺言就去世了。

另一頭有隻巨牛虻還活著！娜烏西卡再次發揮馴服的能力帶領牠離開。

眾人清除該船帶來的孢子，然而事件才剛開始，首先是該船殘留下巨神兵—— 七天就用火燒了舊世界；再來是一票多爾梅吉亞的軍隊入侵，殺了基爾！娜烏西卡發瘋似地亂殺，幸虧被猶巴制止了。

司令官庫夏娜宣布要燒除腐海，祖奶奶警告：絕對不可以對腐海出手！但娜烏西卡不希望再有人犧牲，遂率領眾人投降。

庫夏娜決定在此將巨神兵復活，帶娜烏西卡作人質到培吉特。

就在出發的前夕，猶巴意外進入娜烏西卡的祕密房間，得知污穢的是土地。

翌日一行人上了飛機，卻遭培吉特炮艇攻擊，多爾梅吉亞全軍覆沒，他們乘著風之谷炮艇逃出機外，進入了腐海中。

就在此時，王蟲出現了！王蟲探查的觸鬚讓娜烏西卡彷彿置身於金色的草原，忽然這種感覺停了，王蟲的眼睛轉為攻擊色！畫面轉到培吉特的阿斯貝爾狂殺蟲遭到追擊，就在差點被吃掉那剎那，娜烏西卡乘滑翔翼及時救出，可是也遭攻擊陷入流沙。

醒來後他們發現自己居然在腐海的底部，空氣與水都十分潔淨，腐海的祕密似乎昭然若揭。

然而此刻風之谷的巨神兵正在努力成長著。

風之谷民想跟庫夏娜交換條件，卻發生殘留孢子的事件，眾人亂成一團，庫夏娜趁機逃出。

畫面又切回娜烏西卡兩人，原本要與同伴碰頭，卻見培吉特成了一片廢墟。

會面後得知培吉特市民為搶回巨神兵，計畫引蟲攻擊風之谷，娜烏西卡試圖阻止卻被囚禁。

這時谷民已開始反抗，雙方打得如火如荼。

娜烏西卡被救出來，卻遭多爾梅吉亞軍攻擊！娜烏西卡正要乘滑翔翼走，敵軍卻攻入船內，此時風之谷的炮艇及時趕到，猶巴將局勢反敗為勝。

娜烏西卡坐著炮艇衝向風之谷，此時谷內兩方已呈對峙狀態，奇怪的是風居然停了，祖奶奶覺得空氣中充滿了憤怒，娜烏西卡看到大批蟲群衝向風之谷！原來培吉特以小王蟲作誘餌呼喚蟲群，本來要開火的兩方都避難去了。

娜烏西卡這邊阻止了綁小王蟲的人，自己卻也受了傷，衣服被小王蟲的體液染成藍色。

可是蟲群氣得忘了小王蟲了，娜烏西卡便要求駕駛者帶他們到蟲群中。

此時庫夏娜召喚巨神兵燒王蟲，可是因為時間不夠而潰爛了，只見娜烏西卡來到蟲群前......娜烏西卡遭王蟲撞擊而死，用生命平息了王蟲的憤怒。

此時奇蹟發生了！王蟲以觸鬚托起娜烏西卡並為她療傷，她醒來時彷彿採在金色的原野，印證了古老的預言。

風之谷終於恢復原有的平靜。

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